Dalam perjalanannya ke sekolah pada suatu hari, Suzume Iwato bertemu dengan Souta Munakata, seorang pemuda yang sedang mencari daerah yang ditinggalkan. Gadis SMA ini mengarahkan Souta ke reruntuhan di dekatnya, tetapi karena rasa ingin tahu yang besar, ia sendiri memutuskan untuk pergi ke tempat yang sama.
Sesampainya di sana, Suzume menemukan sebuah pintu yang terisolasi dengan alam semesta yang seperti mimpi terbentang di luarnya; sebuah tempat yang bisa dia lihat dan rasakan, tetapi tidak bisa dimasuki. Sebuah batu aneh terletak di tanah di dekatnya, tetapi berubah menjadi makhluk seperti kucing dan bergegas pergi ketika Suzume mengangkatnya. Tiba-tiba ketakutan, dia kembali ke sekolahnya, tidak menyadari bahwa tindakannya membiarkan pintu terbuka akan memiliki konsekuensi.
Dengan dilepaskannya “batu kunci”, iblis dari alam semesta lain dapat dengan bebas melarikan diri dan menimbulkan malapetaka di seluruh Jepang. Berniat untuk memperbaiki kesalahannya yang berbahaya, Suzume bergabung dengan Souta yang memiliki tujuan untuk mencegah kejahatan berkembang biak, yaitu menemukan dan mengunci semua pintu yang terbuka sebelum negara ini hancur.
